Le style « rococo de Bayreuth », dans lequel ont été construits de nombreux autres édifices de cette ère dorée de la ville, baigne ce théâtre de loges à l’italienne, entièrement en bois.
Construit entre 1746 et 1750, ce bijou baroque a été commandé par le couple de Margraves Frédéric et Wilhelmine de Bandebourg-Kulmbach (la sœur de Frédéric le Grand) à l’architecte de théâtres Giuseppe Galli Bibiena, renommé à travers toute l’Europe à l’époque, et son fils Carlo.
Depuis 2009, on n’y joue plus de pièces et le bâtiment est devenu un musée. L’Opéra des Margraves de Bayreuth a été inscrit en 2012 sur la liste du Patrimoine mondial de l’UNESCO en tant que « témoignage unique et remarquable d’une tradition culturelle ou d’une culture disparue. »
De 2012 à 2018, il est resté fermé pour d’importants travaux de restauration : remise au jour des œuvres picturales qui avaient été recouvertes à 60% lors de la dernière restauration en 1936, afin de faire renaître l’apparence originale du théâtre et de ses trompe-l’œil dans toute leur splendeur.